Two in one: the little bat that pollinates and disperses plants at an urban site in Southeastern Brazil / Dois em um: o pequeno morcego que poliniza e dispersa plantas em local urbano no Sudeste do Brasil

The glossophagine Pallas's long-tongued bat (Glossophaga soricina) fares well in urban environments across its range. In addition to roost sites, there are nectar and fruit sources available in diverse situations across the urban gradient. Phyllostomid bats that thrive in urbanized situations are behaviorally plastic generalists and rely on patches of ornamental or feral plants as food sources. Herein we report on G. soricina and its food sources at an urbanized site in Southeastern Brazil. This small phyllostomid bat consumes nectar from landscaping ornamental plants, besides consuming the soft pulp along with the tiny seeds of pioneer trees and shrubs. In addition to these natural sources, the bat exploits hummingbird feeders to consume the sugared water. Ingested small seeds are defecated in flight, the bat acting as a disperser of pioneer plants that favor cleared areas. Glossophaga soricina role as flower-pollinator and seed-disperser at Neotropical urban areas merits further attention due both to the maintenance of urban biodiversity and delivery of ecosystem services

O morcego beija-flor (Glossophaga soricina) adapta-se a ambientes urbanos na sua área de distribuição. Além de abrigos diurnos, há fontes de néctar e frutos ao longo do gradiente urbano. Morcegos filostomídeos que se adaptam a situações urbanas são generalistas comportamentalmente flexíveis e dependem de trechos com plantas ornamentais ou ferais como fonte alimentar. Relatamos aqui informações sobre o morcego beija-flor e suas fontes alimentares em um local urbanizado no sudeste do Brasil. Este pequeno morcego glossofagíneo busca néctar em plantas usadas em paisagismo, além de consumir a polpa macia, juntamente com as sementes minúsculas, de plantas pioneiras. Além destas fontes naturais, o morcego explora água açucarada dos bebedouros de beija-flores. Sementes pequenas são defecadas em voo e o morcego age como dispersor de plantas poineiras em áreas sem vegetação. A função de G. soricina como polinizador de flores e dispersor de sementes em áreas urbanas nos Neotrópicos merece atenção adicional devido à manutenção da biodiversidade urbana e da prestação de serviços ecossistêmicos.

The contribution of the BIOTA/FAPESP Program to the knowledge on pollination and plant reproduction / Contribuição do Programa BIOTA/FAPESP para o conhecimento sobre polinização e reprodução em plantas

Abstract Interactions between plant and pollinators are associated with the origin and maintenance of species diversity, as well as ecosystem functioning. The potential of pollination as an ecosystem service is evidenced by its association with food production. Understanding pollination at the landscape scale is essential for characterizing the pollination service for several crops that depend on pollinators for fruit and seed set that make up the human diet. Our aim was to carry out a literature review of studies and projects funded by BIOTA/FAPESP to illustrate the main research approaches developed in the field of Pollination Biology, especially related to plant-pollinator interactions. Plant-pollinator interactions in the Atlantic forest were leveraged as a result of this long-term research program, during which several papers were published in international journals. Pollination by bees (melittophily) was the most representative pollination system studied. In addition to melittophily, other interactions were studied such as pollination by hawkmoths (sphingophily), by hummingbirds (ornithophily) and by bats (chiropterophily). The specific mutualistic relationships between fig trees and fig wasps were also subject of studies within the Program. At the beginning of the BIOTA/FAPESP Program, there were many gaps in basic information about pollination and breeding systems of Brazilian native plant species. Thus, the Program was fundamental to fuel research on the natural history of plants and pollinators from the Atlantic forest. Overall, the Program funded studies that investigated themes such as functional pollination ecology, pollinator effectiveness, plant population genetics, structure and dynamics of plant-pollinator interaction networks, as well as geographic distribution and macroevolution of pollination systems, as well as genetic and molecular studies of native plant populations focusing on pollen flow and genetic structure of populations. Additionally, studies on pollination in the context of landscape ecology had the aim of assessing the effects of forest fragmentation on the functioning of plant populations and their interactions with pollinators and the relationships between landscape structure and ecological processes, biodiversity, and ecosystem service. Therefore, the Program had a prominent role in producing basic data with great implications for understanding the ecology and promoting the conservation of plant-pollinator interactions.

Resumo A interação planta-polinizador está associada à origem e manutenção da diversidade de espécies de plantas e ao funcionamento dos ecossistemas. O potencial da polinização como serviço ecossistêmico é destacado quando associado à produção de alimentos. Compreender esta interação na escala da paisagem é essencial para caracterizar o serviço de polinização para muitos cultivos que dependem dos polinizadores para a formação de frutos e sementes que integram a dieta humana. O objetivo deste trabalho foi realizar uma revisão bibliográfica de estudos e projetos financiados pelo BIOTA/FAPESP para ilustrar as principais abordagens de pesquisa desenvolvidas no campo da Biologia da Polinização, especialmente relacionadas à interação planta-polinizador. As interações planta-polinizador na Mata Atlântica foram alavancadas como resultado desse programa de pesquisa de longo prazo, durante o qual vários artigos foram publicados em revistas internacionais. A polinização por abelhas (melitofilia) foi o sistema de polinização mais representativo estudado. Além da melitofilia, outras interações foram estudadas, como a polinização por mariposas (esfingofilia), por beija-flores (ornitofilia) e por morcegos (quiropterofilia). As relações mutualísticas específicas entre figueiras e vespas do figo também foram objeto de estudos no âmbito do Programa. No início do Programa BIOTA/FAPESP, havia muitas lacunas sobre informações básicas sobre polinização e sistemas de reprodução de espécies vegetais nativas brasileiras. Assim, o Programa foi fundamental para desenvolver pesquisas sobre a história natural de plantas e polinizadores da Mata Atlântica. No geral, o Programa financiou estudos que investigaram temas como ecologia funcional da polinização, eficácia de polinizadores, genética de populações de plantas, estrutura e dinâmica de redes de interação planta-polinizador, bem como distribuição geográfica e macroevolução dos sistemas de polinização, além de estudos genéticos e moleculares de populações de plantas nativas com foco no fluxo de pólen. Adicionalmente, estudos sobre polinização no contexto da ecologia da paisagem tiveram como objetivo avaliar os efeitos da fragmentação florestal no funcionamento das populações de plantas e suas interações com os polinizadores e as relações entre a estrutura da paisagem e os processos ecológicos, biodiversidade e serviços ecossistêmicos. Portanto, o Programa teve um papel de destaque na produção de dados básicos com grandes implicações para o entendimento da ecologia e promoção da conservação das interações planta-polinizador.

Contrasting bee pollination in two co-occurring distylic species of Cordia (Cordiaceae, Boraginales) in the Brazilian semi-arid Caatinga: generalist in C. globosa vs. specialist in C. leucocephala

In this study we compare the reproductive biology of Cordia globosa and C. leucocephala (Cordiaceae, Boraginales; formerly referred to Boraginaceae) to understand the functioning of the floral morphs and the relations with their effective pollinators. The species are synchronopatric, distylic, and self-incompatible. Though they share melittophilous traits, the main visitor and pollinator of C. globosa was the generalist and exotic bee Apis mellifera, while the only one of C. leucocephala was the oligoletic bee Ceblurgus longipalpis. These two latter species are restricted to the Caatinga of NE Brazil, contrasting with the wide distribution of Cordia globosa. While the fruit-set for C. globosa was high, independently if the pollen donor/stigma receptor was a pin (long-styled) or thrum (short-styled) individual, in C. leucocephala the fruit-set was low and occurred only when a thrum individual was the pollen donor. This raises the possibility of this species moving towards dioecy. The high natural fruit-set of C. globosa confirms the generalist bee as its effective pollinator. The low fruit-set after manual crosses in C. leucocephala may be due to low pollen viability. Additionally, the low natural fruit-set (two times lower than after crosses) may be related with the foraging behavior of the specialist pollinator.

Neste estudo comparamos a biologia reprodutiva de Cordia globosa e C. leucocephala para entender a função dos orfos florais e as relações com seus polinizadores efetivos. As espécies são sincronopátricas, distílicas e auto-incompatíveis. Embora elas compartilhem atributos melitófilos, o principal visitante e polinizador de C. globosa foi Apis mellifera, abelha generalista e exótica, enquanto o de C. leucocephala foi a abelha oligolética Ceblurgus longipalpis. Essas duas últimas espécies são restritas à Caatinga do Nordeste do Brasil, contrastando com a ampla distribuição de C. globosa. Enquanto a formação de frutos de C. globosa foi alta, independente se o doador ou receptor de pólen era um indivíduo brevi- ou longistilo, em C. leucocephala a formação de frutos foi baixa e ocorreu apenas quando o doador de pólen era brevistilo. Este fato levanta a possibilidade desta espécie estar se movendo em direção à dioicia. A alta formação natural de frutos de C. globosa confirma a abelha generalista como seu polinizador efetivo. A baixa formação de frutos após cruzamentos manuais e C. leucocephala pode ser devida à baixa viabilidade polínica. Adicionalmente, a baixa formação natural de frutos (duas vezes menor que a de cruzamentos) pode estar relacionada com o comportamento de forrageamento do polinizador especialista.

Sophora tomentosa e Crotalaria vitellina (Fabaceae): biologia reprodutiva e interações com abelhas na restinga de Ubatuba, São Paulo / Sophora tomentosa and Crotalaria vitellina (Fabaceae): reproductive biology and interactions with bees in the restinga of Ubatuba, São Paulo

O conhecimento das interações entre plantas e seus polinizadores tem-se destacado como ferramenta na biologia da conservação de ambientes degradados, como a Mata Atlântica e no estudo da evolução de características morfológicas que medeiam estas interações. Neste estudo são apresentadas informações sobre a biologia reprodutiva e as interações com os visitantes florais de Sophora tomentosa e Crotalaria vitellina (Fabaceae), espécies comuns em áreas de restinga na Mata Atlântica no Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, Ubatuba - São Paulo. Estas espécies são sincronopátricas, possuem flores amarelas dispostas em racemos e oferecem néctar como principal recurso. Ambas as espécies são autocompatíveis, mas dependem de polinizadores para formação de frutos e sementes. Xylocopa brasilianorum e Megachile sp.1 foram os polinizadores de S. tomentosa, ao passo que C. vitellina, além destas espécies, também foi polinizada por Bombus morio, Centris labrosa e mais duas espécies de Megachile. Estas espécies de abelhas possuem comprimento da língua compatível com as dimensões das câmaras nectaríferas, acessando o néctar por visitas legítimas. As inflorescências de S. tomentosa foram mais visitadas (0,62 visitas/inflorescência/dia) do que as de C. vitellina (0,37 visitas/inflorescência/dia). Entretanto, em condições naturais, a frutificação em S. tomentosa (33 por cento) é semelhante à de C. vitellina (42 por cento), provavelmente devido às diferenças na eficiência de cada polinizador. Espécies de Trigona e de Augochlora não têm acesso ao néctar em visitas legítimas, pois não possuem comprimento da língua compatível com as dimensões das câmaras nectaríferas. Portanto, as dimensões das câmaras nectaríferas de S. tomentosa e C. vitellina funcionam como barreira seletiva às espécies de abelhas com língua curta, assegurando maior oferta de néctar aos polinizadores. Ainda, os polinizadores destas leguminosas são comuns na restinga e atuam como vetores de pólen de diversas espécies neste ecossistema. Portanto a manutenção destas leguminosas é importante para a diversidade da fauna de abelhas e essencial para a comunidade de plantas.

The study of plant-pollinator interactions is a major tool for conservation biology of fragmented habitats like the Atlantic Rain Forest and for the study of evolutionary traits that rule these interactions. Information on reproductive biology and floral visitor interactions of Sophora tomentosa and Crotalaria vitellina (Fabaceae) is presented in this study. Both species are common in the restinga formation of the Atlantic Rain Forest in the Núcleo Picinguaba, Parque Estadual da Serra do Mar, Ubatuba - São Paulo. These species occur in the same areas, the flowering period is the same for both and they have yellow flowers that offer nectar as the major reward. Both are self-compatible, although fruit and seed set depend on the pollinators. Xylocopa brasilianorum and Megachile sp.1 were pollinators of S. tomentosa, whereas C. vitellina was pollinated by both the aforementioned bees and Bombus morio, Centris labrosa and two separate species of Megachile. All these bees have long tongues and are able to reach nectar at the bottom of the nectar chamber by legitimate visits. The inflorescences of S. tomentosa received more visits (0,62 visits/inflorescence/day) than the inflorescences of C. vitellina (0,37 visits/inflorescence/day). However, the fruit set of S. tomentosa (33 percent) is similar to that of C. vitellina (42 percent) in natural conditions, probably due to different pollinator efficiency. Having shorter tongues, Trigona and Augochlora bees have no access to the nectar chamber by means of legitimate visits. Hence, the dimensions of the nectar chamber of S. tomentosa and C. vitellina act as a selective barrier to short-tongued bees, thus guaranteeing more nectar to the long-tongued visitors. These legume pollinators are very common in the restinga forest, and they act as pollen vectors of other species in this ecosystem as well. The preservation of these legume plants is important to the diversity of bees and essential to the plant community.

Petiscos florais: pétalas de Acca sellowiana (Myrtaceae) como fonte alimentar para aves em área urbana no Sul do Brasil / Floral titbits: petals of Acca sellowiana (Myrtaceae) as a food source for birds in an urban area in Southern Brazil

A goiaba-serrana (Acca sellowiana, Myrtaceae) é uma das poucas espécies vegetais cujas pétalas são habitualmente usadas como alimento por aves nos Neotrópicos. Registramos aqui o consumo de pétalas desta mirtácea por nove espécies de aves Passeriformes, numa arvoreta isolada em área urbana de Gramado, Rio Grande do Sul. A maior freqüência de visitas foi registrada para espécies de Thraupidae, aves predominantemente frugívoras. As aves tomavam as pétalas entre as mandíbulas e arrancavam ou cortavam porções, deixando sinais característicos nas flores. Thraupis sayaca e Tangara preciosa foram registrados recolhendo porções de pétalas e levando-as entre as mandíbulas, a primeira espécie tendo sido duas vezes observada fornecendo pétalas a ninhegos. Devido ao seu porte médio e à beleza das suas flores, bem como à atração de diversas espécies de pássaros mesmo em área urbanizada, reiteramos aqui o uso de A. sellowiana em arborização urbana no Sul e Sudeste do Brasil.

The feijoa (Acca sellowiana, Myrtaceae) is one of the few plant species whose petals are habitually eaten by birds in the Neotropics. We record here the use of petals of this myrtaceous plant by nine species of passerine birds of an isolated plant in the urban area of Gramado, Rio Grande do Sul, southern Brazil. Highest visiting frequency was recorded for tanagers (Thraupidae), a predominantly frugivorous bird group. The birds took the petals within their mandibles and tore or cut pieces off. Thraupis sayaca and Tangara preciosa were recorded collecting several petal pieces with their mandibles, the first species being observed twice feeding petals to nestlings. Due to its medium size and the showy flowers, as well as to its attractiveness to several bird species even in an urbane area, we reiterate here the recommendation to use A. sellowiana in parks and gardens in southern and southeastern Brazil.

Woody woodpecker enjoys soft drinks: the blond-crested woodpecker seeks nectar and pollinates canopy plants in south-eastern Brazil

Insects are the staple diet of woodpeckers, but some species also habitually feed on fruits. A few woodpecker species are recorded as flower visitors for nectar intake. We report here on the blond-crested woodpecker (Celeus flavescens) taking nectar from flowers of two canopy species, Spirotheca passifloroides (Bombacaceae) and Schwartzia brasiliensis (Marcgraviaceae), in the Atlantic forest of south-eastern Brazil. Spirotheca passifloroides blooms for three months in the austral winter, whereas S. brasiliensis blooms for two months in the summer. Flowers of both species produce large amounts of dilute nectar. Celeus flavescens visits several flowers per plant touching the anthers and stigmas with its head and throat, and thus acts as a pollen vector. We suggest that woodpeckers may be more frequent flower visitors than previously thought, and that feeding on ripe fruits may be a simple behavioural step for the origin of nectar feeding by Neotropical woodpeckers.

Insetos formam a dieta básica dos pica-paus, porém algumas espécies também se alimentam habitualmente de frutos e poucas espécies procuram flores para tomar néctar. Registramos aqui o joão-velho ou pica-pau-de-cabeça-amarela (Celeus flavescens) ao tomar néctar de flores em duas espécies de plantas do dossel, Spirotheca passifloroides (Bombacaceae) e Schwartzia brasiliensis (Marcgraviaceae), em Mata Atlântica do sudeste do Brasil. Spirotheca passifloroides floresce por três meses no inverno, ao passo que S. brasiliensis floresce ao longo de dois meses no verão. As flores de ambas as espécies produzem néctar abundante e diluído. Celeus flavescens visita várias flores por planta, tocando as anteras e os estigmas com a cabeça e o pescoço, assim agindo como polinizador. Sugerimos que visitas de pica-paus a flores sejam mais freqüentes do que o suposto e que se alimentar em frutos maduros seria um passo comportamental simples para a origem da tomada de néctar por pica-paus neotropicais.

Little dragons prefer flowers to maidens: a lizard that laps nectar and pollinates trees

Lizards rarely visit and pollinate flowers, the few recent records being mostly restricted to island habitats. We report here on the Noronha skink (Euprepis atlanticus) seeking nectar in the flowers of the leguminous mulungu tree (Erythrina velutina) at Fernando de Noronha Archipelago, off northeast Brazil. The mulungu tree blooms during the dry season, and each flower secretes copious and diluted nectar throughout the day. The Noronha skink climbs up to the inflorescences and laps the nectar accumulated in the flowers' base. While exploiting the flowers and crawling over the inflorescences, the body parts of the skink contact the anthers and stigmas and pollen adheres to the lizard's scales. The lizard visits inflorescences from the same and different trees, which renders it a potential pollinator. As the mulungu tree blooms during the dry season and the island has little or no natural freshwater supply during drought periods, we suggest that the Noronha skink seeks flower nectar both for its energetic, diluted sugars and the water content.

Lagartos raramente visitam e polinizam flores, os poucos registros estando restritos a ambientes insulares. Registramos aqui a mabuia de Noronha (Euprepis atlanticus) buscando néctar nas flores da árvore leguminosa mulungu (Erythrina velutina), no Arquipélago de Fernando de Noronha ao largo da costa Nordeste do Brasil. O mulungu floresce na época seca, ao longo de quatro meses. As flores produzem néctar muito diluído e abundante, ao longo do dia todo. A mabuia percorre as inflorescências, lambendo o néctar acumulado na base da flor. Enquanto rasteja sobre as inflorescências da mesma ou outra árvore, contata as anteras e os estigmas e o pólen fica aderido ao seu corpo, o que torna a mabuia um polinizador potencial. Como o mulungu floresce durante a época seca, período em que a água é muito escassa na ilha, sugerimos que a mabuia visita as flores tanto pelos açúcares diluídos e energéticos, como pela água contida no néctar.